もと徳大寺家の別荘であったが、宝徳２年（１４５０）に細川勝元が譲り受け、義天玄承（ぎてんげんしょう）を請じて禅院とし、義天はその師日峰宗舜（にっぽうそうしゅん）を奉じて開山として、自らは２世となった。
一時、応仁の乱により焼失したが、明応８年（１４９９）、細川政元が再興、その後名僧が相ついで住し、豊臣秀吉や徳川氏も寺領を寄付するなどして、最盛時には塔頭（たっちゅう）２３を数えるほど寺運は栄えた。
しかし、寛政９年（１７９７）に火災に遭い、その後次第に再建されたが、盛時の寺観は復興しなかった。
方丈庭園（特別名勝）は、室町時代末期の作と伝えられ、枯山水の名園として有名。
長方形の敷地の中に白砂を敷き、１５個の石を配し、一木一草も用いず、象徴的に自然を映し出しており、枯山水庭園の極致を示したものといえる。
あたかも渓流を虎が子を連れて渡っているようにも見えるため、「虎の子渡し」とも呼ばれる。
その他、寺宝には、太平記１２冊（重要文化財）などがある。
方丈の東庭には龍安寺垣があり、その横に秀吉が賞賛したと伝わる侘助椿がある。
また、その東庭を隔てた東北隅にあるのが茶室「蔵六庵」である。
1994年（平成6）12月「古都京都の文化財」として、「世界遺産条約」に基づく世界文化遺産に登録された。
水戸光圀寄進の手水鉢
吾唯足知(我ただ足るを知る)
侘助
鏡容池
